从怀卵的那一刻开始，雌虫便踏上了寻找产房的漫漫长路。为了找到适合后代生存的“环境”，雌虫主要通过气味来寻找合适的产卵地点。
然而，气味纷繁杂糅，究竟是哪种气味起主导作用？又是如何介导雌虫做出选择的？
北京时间2023年12月12日晚，中国农业科学院深圳农业基因组研究所（以下简称基因组所）王桂荣团队在《当代生物学》（Current Biology）上发表研究论文，从分子和神经水平解析了昆虫产卵忌避行为的化学感受机制。
该团队首次在棉铃虫卵表鉴定到三个特异性的长链脂肪酸甲酯，明确了这三个气味分子是雌虫评估“产房”的重要标准，并进一步鉴定得到雌虫触角上用于识别气味分子的气味受体。
论文审稿人认为，这项针对非模式物种的研究，试验设计巧妙，结论很有趣而且具有应用价值，非常难得。
拒绝“内卷”
雌虫承担着繁衍后代的重任，选择一个合适的产卵地点，安全诞下后代是雌虫的头等大事。
研究发现，生物对空间、食物等资源的剧烈竞争通常会给其自身带来诸多负面影响，例如昆虫的蛹变小、幼虫体重降低等等。因此，雌虫选择产卵地点时往往会避开其他雌虫已经产卵的地方，从而减少其后代之间的剧烈竞争。
论文通讯作者王桂荣告诉《中国科学报》，雌虫对于产卵地的选择十分“挑剔”，为了找到适合后代生长发育的生存环境，鳞翅目雌虫往往历经搜索、定向、靠近、评估4个环节。
一开始，雌虫会进行大范围的搜寻，沿着植物散发气味的来源方向，确定潜在适合产卵的寄主植株，到达寄主植株叶片上后，雌虫会对产卵环境进行评估。如果发现寄主植物已经被大量卵 “占领”，它们就会离开这一寄主，继续寻找新的、未被利用的寄主进行产卵。
昆虫对产卵地点的选择过程。受访者供图
那么雌虫是怎么“知道”其它雌虫已经在寄主上产卵了呢？
仅仅靠视力“看”？恐怕不行，雌虫的视力往往很差，分辨能力有限，而且虫卵仅有1mm左右大小。
“尽管雌虫的视力相对较弱，但它们的嗅觉却极为敏锐，雌虫触角上分布着成千上万个嗅觉感受器。这些感受器具有高度的敏感性，能够接收并转导外部刺激信号。”王桂荣说，当昆虫进入一个陌生环境时，嗅觉感受器中的嗅觉受体会与空间中的气味分子结合，触发一系列化学和电信号传递的反应。这些信号会通过神经元网络传递到昆虫的大脑或其他相关感觉中枢，进而引导昆虫做出相应的反应和行为。
危险的气味
昆虫主要通过气味来辨别环境中潜在的危险，其中“产卵标记物”就是众多气味的一种。
1996年，Gabel和Thiery发现葡萄小卷蛾产卵后会留下“产卵标记物”，影响雌虫的产卵行为。科学家陆续又在苹果蠹蛾、梨小食心虫等昆虫中发现了类似物质，并将这类能够调控昆虫产卵行为的特殊化合物统称为产卵忌避素（简称ODPs）。
棉铃虫触角扫描电镜图。受访者供图
但产卵忌避素是如何被棉铃虫所感知的，人们对此所知甚少。
为此，王桂荣团队通过气相色谱质谱法和气相色谱-触角电位联用仪，在棉铃虫卵表鉴定到三个具有生物活性的长链脂肪酸甲酯（C160ME, C180ME和C181ME）。论文第一作者、博士后张夏瑄介绍，这三种卵表化合物及其混合物均能显著引起棉铃虫产卵忌避行为，且混合物的效果显著强于单个组分。
有趣的实验
为了进一步探究产卵忌避素对雌虫产卵行为的影响，王桂荣团队设计了一组有趣的实验。
他们将交配后的雌虫放入一个盒子，在盒子顶部一侧放置未做任何处理的纱布，另一侧则放置用产卵忌避素浸透过的纱布。结果发现，棉铃虫雌虫接触未处理纱布和处理过纱布的次数接近1：1。有趣的是，雌虫不会在有产卵忌避素的纱布上长时间停留。
“雌虫只有靠近产卵地点的时候，才能受到产卵忌避素的影响。而在相对较远的距离，产卵忌避素并没有发挥作用。这说明产卵忌避素是在雌虫选择合适产卵地点的第四个阶段“评估”中发挥了重要作用。”论文第一作者、基因组所博士后张夏瑄说。
随后，他们利用罩笼试验模拟了雌虫寻找产卵地的真实情况。他们将植株分为两组，一组涂有产卵忌避素混合物，一组不涂混合物。结果发现，雌虫更倾向于在未涂混合物的植株上产卵。
雌虫在植株上产卵。受访者供图
然而，雌虫感受产卵忌避素的相关机制研究仍非常有限。
根据以往研究，王桂荣团队通过荧光定量PCR筛选了10个潜在气味受体，结合原位杂交，发现仅有HarmOR56在雌蛾触角毛形感器中特异表达。
为了验证HarmOR56是否是雌虫识别产卵忌避素的嗅觉受体，他们将HarmOR56表达在非洲爪蟾的卵母细胞中。结果发现HarmOR56能够被产卵忌避素强烈激活。进一步结合基因编辑技术，敲除HarmOR56后，雌虫丧失了对产卵忌避素的电生理和行为反应。
研究从分子和神经水平解析了卵表挥发物忌避雌虫产卵的机制，为雌虫特异嗅觉通路介导产卵生殖提供了证据和实例，对昆虫嗅觉识别高度特异性背后复杂的生理基础进行了进一步揭示，解释了雌虫避免同地大量产卵这一有趣生物学现象，也为重大农业害虫棉铃虫的绿色防控提供了新的思路和策略。
相关论文信息：httpsdoi.org10.1016j.cub.2023.11.026
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